L'escadron est formé pour la première fois en au Yorkshire, en Angleterre, en tant qu'unité de bombardement alliée. Pendant la guerre, il est équipé de Handley Page Hampdens, de Handley Page Halifax, puis d'Avro Lancasters. L'unité largue plus de 11 000 tonnes de bombes au cours de 4 610 vols, perdant 170 aéronefs et 933 hommes. Plus de 200 décorations sont présentées aux membres de l'escadron, qui reçoit 11 honneurs de batailles. En , quelques mois après la fin des hostilités, le 408e Escadron est dissous pour son rapatriement au Canada.
Mémorial à l'équipage australien du bombardier Halifax 408 G, de type MK II du 408e tombé à Reims le 15 avril 1943.
Réactivé en à Ottawa en Ontario, il est chargé d'établir des cartes topographiques du Canada à l'aide de ses Lancaster, particulièrement dans le Grand Nord. En 1962, une escadrille équipée de chasseurs Canadair T-33 est formée à l'intérieur de l'escadron avec pour mission la reconnaissance photo en soutien à l'Armée de terre. En 1964, année ou l'escadron déménage à Rivers au Manitoba, les Lancaster des autres escadrilles sont mis au rencard et remplacés par le Douglas Dakota et le Fairchild Boxcar. Un an plus tard, les Boxcars sont remplacés par des Lockheed CC-130 Hercules. L'escadron est de nouveau dissous en 1970 en vue de sa reconversion prochaine.
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