L'action a lieu en Sicile, avant la conquête romaine, dans le royaume de Méléandre, tour à tour menacé par la rébellion d'un puissant vassal, Lycogène, et par l'invasion du redoutable roi de Sardaigne, Radirobane. Argénis (quasi anagramme de « regina », la reine) est la fille unique du roi Méléandre. D'une beauté et d'une intelligence hors du commun, elle représente surtout la promesse d'un accès au trône de Sicile pour Lycogène et Radirobane.
Poliarque et Archombrote, de mystérieux étrangers, aident Méléandre et Argénis à déjouer une multitude de complots et d'entreprises guerrières.
Barclay s'inspire librement des guerres de la fin du XVIe siècle. On peut ainsi lire l'Argénis comme un roman à clefs, en reconnaissant une figure historique derrière chaque personnage : un prince européen, un proche de l'auteur — Barclay lui-même se cache sans doute derrière Nicopompe, poète de la cour de Méléandre. Malgré la présence d'un certain Usinulca (anagramme de « Calvinus »), les luttes proprement religieuses sont un thème mineur du roman.
L'influence du roman grec apparaît dans la trame sentimentale (qui reste cependant fortement arrimée à des enjeux politiques et dynastiques) et dans la structure générale de l’œuvre. En effet, à la manière d'Héliodore dans ses Éthiopiques, Barclay plonge son lecteur in medias res dès la première page, en retardant le dévoilement des ressorts de l'intrigue et de l'identité même des deux héros masculins.
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