Après l'assassinat du régent Murray, Maitland rejoint les seigneurs qui se sont réunis à Linlithgow sur volonté de la reine. Il partage ensuite les dangers de la guerre civile qui s'ensuit. Fin 1570 il est accusé de rébellion, par le parti du roi, avec ses frères William et Thomas. Ils sont déchus de tous leurs titres par le parlement qui se rencontre à Canongate.
John Maitland est privé de toutes ses fonctions et bénéfices et trouve refuge au château d'Édimbourg. A sa reddition le il est envoyé comme prisonnier au château Tantallon en Haddingtonshire. Après un emprisonnement de neuf mois, il est conduit à Hugh, la maison du seigneur Somerville de Cowthallie, sous assignation à domicile avec une caution de 10 000 livres écossaise. En 1574/1575, une lettre de réhabilitation en sa faveur, comme commendataire de Coldingham, est approuvée par le Grand Sceau d'Écosse.
Le , il est nommé Gardien du Sceau Privé d'Écosse. Peu après, il devient Conseiller Privé après le renvoi de l'abbé Pitcairn, nommé secrétaire d'Écosse le . Lorsque le parlement se réunit le , il retrouve tous les honneurs, héritages et fonctions qu'il avait autrefois possédés. Il est nommé Vice-Chancelier le .
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