Fondé en 1881 sous le nom de St. Louis School and Museum of Fine Arts, il était initialement situé dans le centre de Saint-Louis. Il s'agit du plus ancien musée d'art à l'ouest du Mississippi. Le musée abrite des peintures, sculptures, estampes, installations et photographies européennes et américaines du XIXe au XIIe siècles. La collection comprend également des antiquités égyptiennes et grecques ainsi que des estampes de vieux maîtres.
Le musée prend son nom actuel en 2004. Il déménage dans son emplacement actuel, conçu par l'architecte Fumihiko Maki, en 2006.
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