Rikki Ducornet est issue d'un milieu d'intellectuels américains : sa mère travaille pour la radio et la télévision dans le cadre de programmes socio-éducatifs et son père est professeur de sociologie au Bard College. C'est là que Rikki rencontre et se lie d'amitié avec de jeunes auteurs de dix ans plus âgés qu'elle, Robert Coover et Robert Kelly, qui promeuvent de nouvelles formes d'expression poétique, lesquelles marquent profondément la jeune femme.
En 1972, elle part s'installer dans la vallée de la Loire avec son mari, Guy Ducornet, peintre et écrivain d'origine française avec lequel elle se rapproche du mouvement Phases fondé par Édouard Jaguer. En 1974, elle commence à publier des recueils de poésie très marqués par le surréalisme. En 1975, avec son époux, elle publie à Paris, chez un petit éditeur, Bouche a Bouche. Puis, le couple part s'installer au Canada, en Ontario.
Dans les années 1980, Rikki Ducornet se lance dans la fiction, publie des nouvelles puis des romans, dont The Stain, qui se déroule dans la vallée de la Loire au XIXe siècle, une histoire très marquée par les questions de sexualité et de religion. En 1988, elle reçoit une bourse du Radcliffe Institute for Advanced Study. En 1989, Rikki part enseigner à l'université de Denver, occupant un poste de professeur attaché au département de lettres anglo-saxonnes. En 1999, elle publie son premier essai, The Monstruous & The Marvellous chez City Lights (San Francisco).
En 2008, elle est distinguée par l'Académie américaine des arts et des lettres.
Depuis 1970, Rikki illustre également (avec Guy Ducornet) des ouvrages destinés à la jeunesse et aux adultes.
Ducornet prétend être le sujet de la chanson de Steely Dan Rikki Don't Lose That Number. Le chanteur de Steely Dan, Donald Fagen , l'avait rencontrée alors que tous deux fréquentaient le Bard College. Ducornet dit qu'ils se sont rencontrés lors d'une fête universitaire et même si elle était mariée à l'époque, il lui a donné son numéro. Ducornet a été intrigué par Fagen et a été tenté de l'appeler, mais elle a décidé de ne pas le faire. Elle a dit plus tard à un intervieweur: "Philosophiquement, c'est une chanson intéressante; je veux dire, je pense que son "numéro" est un chiffre pour le moi."
