スコットランド 王妃聖マーガレット によってこの小さな教会堂が寄進されたと言われてきたが、最近の調査により、マーガレットの四男で1124年 に即位したデイヴィッド1世 が12世紀に建て始めたことがわかった。
大きさのさまざまな石で組まれた小さな建物は、スコットランドやアイルランド のケルト の影響を受けた教会堂にいくつかの点で似かよっている。長方形の建物は内部の高さが3メートル、入り口の扉は4.87メートル、典型的なノルマン風の内陣が1.52メートルの広さで山型の鋳造に飾られている。北側の壁は塗り替えられていて、三方の外壁は創建時からのもので61センチの厚さである。5つの丸窓と入り口扉上の丸いアーチは、ノルマン様式をそのものである。
1314年 3月14日 の晩、エディンバラ城は、ロバート1世 と利害が一致した初代マリ伯トーマス・ランドルフによって攻略された。彼はこの小さな教会堂を除き、城内の全ての建物を破壊し尽くした。1329年に死の床で、ロバート1世はマーガレット王妃の物語を話し、40ポンドを用いて教会堂の改修をするよう法を発令した。のち何年もの間、建物は城内の王室教会堂として知られた。
教会堂はプロテスタントの宗教改革時に廃れた。16世紀 には火薬を売る店として使われた。19世紀 、サー・ダニエル・ウィルソンは、1853年 にヴィクトリア 女王の支援を受け、自身が監督する修復事業でこの建物を世間に知らしめた。1929年 に教会堂は以前のように使用できるまでになり、1934年 3月16日 に修復され奉納された。
セント・マーガレット教会堂協会（The St. Margaret's Chapel Guild）が、イギリス 王女マーガレット の後援のもと、レディー・ラッセルの指揮で1942年 に始まった。1993年 は聖マーガレット没後900年で、ヒストリック・スコットランド（文化財保護団体）が教会堂に新しい祭壇布や10席のベンチ、慈善箱などを新しく設置した。教会堂協会のメンバーによって、観光客や信者を迎えるべく常に鮮やかな花々が飾られている。
12月25日・26日、1月1日・2日をのぞいて、年中見学できる。
