Tras varios años viviendo en una comuna en Mendocino County, su familia se estableció en Berkeley, California. Hunter se graduó en la Berkeley High School y tomó lecciones de guitarra del mismísimo Joe Satriani. A los dieciocho años se traslada a París. De vuelta al área de la bahía de San Francisco, Hunter tocó la guitarra de siete cuerdas y el órgano en el grupor de rap-político de Michael Franti, The Disposable Heroes of Hiphoprisy. En 1992, el grupo actuó como telonero de U2, en algunos conciertos del Zoo TV Tour.
Desde su debut en 1993, con el disco Charlie Hunter Trio (que incluía a Dave Ellis al saxo y a Jay Lane en la batería), Charlie Hunter ha editado diecisiete álbumes. fue con-fundador del grupo Garage A Trois, una banda de jazz fusión, con Stanton Moore y Skerik. Ha colaborado con Bobby Previte para un proyecto titulado "Groundtruther". También ha grabado, y girado con la banda de Previte, The Coalition of the Willing, en 2006.[2] Aparece igualmente en el disco del bajista Christian McBride, Live At Tonic. en ambos casos The Coalition of the Willing y Live at Tonic, toca la guitarra de 6 cuerdas.
Charlie tocó durante los años 1990 en la banda "T.J. Kirk", reelaborando la música de Thelonious Monk, James Brown y Rahsaan Roland Kirk. La formación de "T.J Kirk" era: Will Bernard y John Schott - guitarras; Charlie Hunter - guitarra de 8 cuerdas; y Scott Amendola - batería. Editaron tres discos: T.J. Kirk (8 de agosto de 1995), If Four Was One (24 de septiembre de 1996) y Talking Only Makes it Worse, publicado en 2005. Hunter contribuyó además con tres canciones al álbum de D'Angelo, Voodoo (2000), incluida "The Root".[3] Hunter destacó estas sesiones como las más estyimulantes que había vivido.[3]
En verano de 2007, Charlie realizó una gira con un trío que incluía al teclista Erik Deutsch y el batería Simon Lott. con este trío, grabó el disco Mistico (Fantasy Records, julio, 2007). En 2008, Hunter autopublicó Baboon Strength.
En 2008, el clarinetista y compositor Ben Goldberg impulsó, conjuntamente con Hunter, un proyecto titulado "Go Home", que incluía a Ron Miles (trompeta) y Scott Amendola (batería). El grupo estuvo actuando en el "Jazz Standard" de Nueva York, desde el 29 de octubre al 1 de noviembre de 2009, con Curtis Fowlkes en el trombón, que reemplazó a Miles.
Hunter fue también uno de los miembros originarios del jurado de los Independent Music Awards.[4]
