Enantiornithes

Cráneo

Dada su amplia gama de hábitats y dietas, la morfología craneal de Enantiornithes varió considerablemente entre especies. Los cráneos de Enantiornithes combinaron un conjunto único de características primitivas y avanzadas. Al igual que en avialanos más primitivos como Archaeopteryx, conservaron varios huesos craneales separados, pequeños premaxilares (huesos de la punta del hocico) y la mayoría de las especies tenían mandíbulas dentadas en lugar de picos desdentados. Solo unas pocas especies, como Gobipteryx minuta, eran completamente desdentadas y tenían picos. También tenían huesos cuadrados simples , una barra completa que separa cada órbita (agujero ocular) de cada fenestra antorbital y dentarios (los principales huesos dentados de la mandíbula inferior) sin puntas traseras bifurcadas. Un hueso escamoso se conserva en un espécimen juvenil indeterminado, mientras que un postorbital se conserva en Shenqiornis y Pengornis. En las aves modernas, estos huesos se asimilan en el cráneo. Algunos Enantiornithes pueden haber tenido sus fenestras temporales (agujeros en el lado del cráneo) fusionadas en las órbitas como en las aves modernas debido a que los postorbitales no estaban presentes o no eran lo suficientemente largos como para dividir las aberturas.^[23] Un hueso cuadratoyugal, que en las aves modernas está fusionado al yugal, se conserva en Pterygornis.^[24] La presencia de estas características primitivas del cráneo habría hecho que los Enantiornithes fueran capaces de una kinesis craneal limitada (la capacidad de mover la mandíbula independientemente del cráneo).^[25]

Alas

Como un grupo muy grande de aves, los Enantiornithes mostraron una gran diversidad de planes corporales diferentes, basados en diferencias ecológicas y alimentarias, lo que se refleja en una diversidad similar de formas de alas, muchas de las cuales se asemejan a adaptaciones a diferentes estilos de vida observadas en las aves modernas. En general, las alas de los Enantiornithes eran avanzadas en comparación con las de aves más primitivas como Archaeopteryx, y presentaban características relacionadas con el vuelo similares a las encontradas en el linaje que dio origen a las aves modernas, los Ornithuromorpha. Si bien la mayoría de los Enantiornithes tenían garras en al menos algunos de sus dedos, muchas especies presentaban manos acortadas, una articulación del hombro muy móvil y cambios proporcionales en los huesos del ala similares a los de las aves modernas. Al igual que las aves modernas, los Enantiornithes tenían álulas , o "alas bastardas", pequeñas plumas orientadas hacia adelante en el primer dedo que les otorgaban mayor maniobrabilidad en el aire y les ayudaban a aterrizar con precisión.^[26]

Se han encontrado varias alas con plumas preservadas en ámbar de Birmania. Estos son los primeros restos completos de dinosaurio mesozoico preservados de esta manera (se conocen algunas plumas aisladas, sin asignar a ninguna especie), y uno de los fósiles de dinosaurio mejor conservados que se conocen.^[27] Las alas preservadas muestran variaciones en la pigmentación de las plumas y prueban que Enantiornithes poseía plumas completamente modernas, incluyendo barbas, bárbulas y ganchos, y una disposición moderna de las plumas del ala, incluyendo largas plumas de vuelo, coberteras cortas, un álula grande y una subcapa de plumón.^[28]

Un fósil de Enantiornithes muestra mechones de plumas en forma de alas en las patas, similares a los del Archaeopteryx. Las plumas de las patas también recuerdan a las del dinosaurio de cuatro alas Microraptor, pero se diferencian en que son más cortas, más desorganizadas (no forman claramente un ala) y solo se extienden hasta el tobillo en lugar de a lo largo del pie.^[29]

Cola

Clarke et al. (2006) examinaron todos los fósiles de Enantiornithes conocidos entonces y concluyeron que ninguno había conservado las plumas de la cola que formaban un abanico generador de sustentación, como en las aves modernas. Encontraron que todos los avialanos fuera de Euornithes (el clado al que se refirieron como Ornithurae) con plumas de la cola conservadas solo tenían coberteras cortas o penachos de cola alargados en pares. Sugirieron que el desarrollo del pigóstilo en Enantiornithes debe haber sido una función del acortamiento de la cola, no el desarrollo de una anatomía moderna de la pluma de la cola. Estos científicos sugirieron que un abanico de plumas de la cola y la musculatura asociada necesaria para controlarlas, conocida como bulbo retrical , evolucionaron junto con un pigóstilo corto y triangular, como los de las aves modernas, en lugar de los pigóstilos largos, con forma de varilla o daga, de los avialanos más primitivos como los Enantiornithes. En lugar de un abanico de plumas, la mayoría de los Enantiornithes tenían un par de largas plumas especializadas similares a las del extinto Confuciusornis y ciertas especies de Paradisaeidae.^[30]

Sin embargo, descubrimientos posteriores mostraron que al menos entre los Enantiornithes basales, la anatomía de la cola era más compleja de lo que se pensaba anteriormente. Un género, Shanweiniao, fue interpretado inicialmente como que tenía al menos cuatro plumas de cola largas que se superponían entre sí^[31] y podrían haber formado una superficie generadora de sustentación similar a los abanicos de la cola de Euornithes,^[32] aunque un estudio posterior indica que era más probable que Shanweiniao tuviera plumas de la cola dominadas por el raquis similares a las plumas presentes en Paraprotopteryx.^[33] Chiappeavis, un pengornítido primitivo, tenía un abanico de plumas de la cola similar al de los aviales más primitivos como Sapeornis, lo que sugiere que esta podría haber sido la condición ancestral, siendo las plumas de alfiler una característica evolucionada varias veces en los primeros aviales con fines de exhibición.^[33] Otra especie de Enantiornithes, Feitianius, también tenía un elaborado abanico de plumas de la cola. Más importante aún, el tejido blando preservado alrededor de la cola fue interpretado como los restos de un bulbo rectrical, lo que sugiere que esta característica no estaba de hecho restringida a especies con pigóstilos de aspecto moderno, sino que podría haber evolucionado mucho antes de lo que se pensaba anteriormente y haber estado presente en muchos Enantiornithes.^[34] Al menos un género de Enantiornithes, Cruralispennia , tenía un pigóstilo de aspecto moderno pero carecía de un abanico de cola.^[35]

Dieta

Dada la gran diversidad de formas craneales entre los Enantiornithes, es probable que existieran diversas especializaciones dietéticas en el grupo. Algunos, como Shenqiornis, poseían mandíbulas grandes y robustas, aptas para alimentarse de invertebrados de caparazón duro. Los dientes cortos y romos de Pengornis probablemente se utilizaban para alimentarse de artrópodos de cuerpo blando.^[23] Las garras fuertemente ganchudas de Bohaiornithidae sugieren que eran depredadores de vertebrados de tamaño pequeño a mediano, pero sus dientes robustos sugieren, en cambio, una dieta de animales de caparazón duro.^[36]

Unos pocos especímenes conservan el contenido estomacal real. Desafortunadamente, ninguno de estos conserva el cráneo, por lo que no se puede establecer una correlación directa entre su dieta conocida y la forma del hocico/diente. Se encontró que Eoalulavis tenía restos de exoesqueletos de crustáceos acuáticos conservados en su tracto digestivo,^[37] y Enantiophoenix conservó corpúsculos de ámbar entre los huesos fosilizados, lo que sugiere que este animal se alimentaba de savia de árbol, al igual que las especies del género Sphyrapicus y otras aves. La savia se habría fosilizado y convertido en ámbar.^[38] Sin embargo, más recientemente se ha sugerido que la savia se movió post mortem, por lo que no representa el verdadero contenido estomacal. Combinado con los supuestas egagrópilas de pescado de Piscivorenantiornis que resultaron ser excrementos de pescado, los extraños contenidos estomacales de algunas especies que resultaron ser ovarios y los supuestos gastrolitos de Bohaiornis que son precipitados minerales aleatorios, solo Eoalulavis muestra contenido estomacal real.^[39]

Un estudio sobre los sistemas digestivos de los paravianos indica que los Enantiornithes conocidos carecían de buche y molleja, no utilizaban gastrolitos ni expulsaban egagrópilas. Esto se considera incompatible con la gran diversidad de dietas que implican sus diferentes dientes y formas craneales,^[40] aunque algunas aves modernas han perdido la molleja y dependen únicamente de ácidos estomacales fuertes.^[41] Se descubrió un ejemplar con lo que se sospechaba que eran gastrolitos en lo que habría sido el estómago del fósil, lo que reabrió el debate sobre el uso de gastrolitos por parte de los Enantiornithes. La inspección de las rocas con rayos X y microscopio de barrido determinó que en realidad eran cristales de calcedonia y no gastrolitos.^[42]

Longipterygidae es la familia más estudiada en cuanto a dieta debido a su inusual anatomía rostral, con mandíbulas largas y pocos dientes dispuestos en los extremos. Se les ha interpretado como piscívoros,^[43] sondadores similares a las aves playeras^[44] y como sondadores de corteza arbóreos.^[45] Sin embargo, un estudio de 2022 los considera más probables insectívoros generalistas (excepto posiblemente Shengjingornis debido a su mayor tamaño, cráneo mal conservado y anatomía inusual de sus pies), siendo demasiado pequeños para la carnivoría y la herbivoría especializadas. Se especula tentativamente que su rostro atípico no está relacionado con la ecología alimentaria.^[46] Sin embargo, un estudio posterior los ha identificado como herbívoros, incluyendo la presencia de semillas de gimnospermas en su sistema digestivo.^[47]

Los Avisauridae ocupaban un nicho análogo al de las aves rapaces modernas, teniendo la capacidad de levantar presas pequeñas con sus patas de una manera similar a los halcones o los búhos.^[48][49]

Depredación

Un fósil hallado en España, reportado por Sanz et al. en 2001, incluía los restos de cuatro esqueletos de crías de tres especies diferentes de Enantiornithes. Están prácticamente completos, muy estrechamente asociados y presentan una picadura superficial en los huesos que indica una digestión parcial. Los autores concluyeron que esta asociación se debía a una egagrópila regurgitada y, a partir de los detalles de la digestión y el tamaño, que las crías fueron tragadas enteras por un pterosaurio o un pequeño dinosaurio terópodo. Esta fue la primera evidencia de que las aves mesozoicas eran animales de presa, y de que algunos panavianos mesozoicos regurgitaban egagrópilas como lo hacen los búhos actuales.^[50]

Historia de vida

Los fósiles conocidos de Enantiornithes incluyen huevos,^[51][52] embriones,^[53] y crías.^[54] Se ha informado de un embrión, todavía enrollado en su huevo, en la Formación Yixian.^[55] Los especímenes juveniles pueden identificarse por una combinación de factores: textura rugosa de las puntas de sus huesos que indica porciones que aún estaban hechas de cartílago en el momento de la muerte, esternones relativamente pequeños, cráneos y ojos grandes, y huesos que aún no se habían fusionado entre sí.^[56] A algunos especímenes de crías se les han dado nombres formales, incluido "Liaoxiornis delicatus"; sin embargo, Luis Chiappe y sus colegas consideraron que la práctica de nombrar nuevas especies basándose en los juveniles era perjudicial para el estudio de Enantiornithes, porque es casi imposible determinar a qué especie adulta pertenece un espécimen juvenil dado, lo que convierte a cualquier especie con un holotipo de cría en un nomen dubium.^[56]

Junto con los especímenes de cría del Gobipteryx de Mongolia^[57] y del Gobipipus,^[58][59] estos hallazgos demuestran que las crías de Enantiornithes presentaban la osificación esquelética, las plumas de las alas bien desarrolladas y el cerebro grande que se correlacionan con los patrones de desarrollo precocial o superprecocial de las aves actuales. En otras palabras, los Enantiornithes probablemente eclosionaron del huevo ya bien desarrollados y listos para correr, buscar alimento y posiblemente incluso volar a los pocos días de vida.^[56]

Los hallazgos sugieren que los Enantiornithes, especialmente las especies dentadas, tuvieron un tiempo de incubación más largo que las aves modernas.^[60][61]

Se han realizado análisis de la histología ósea de Enantiornithes para determinar las tasas de crecimiento de estos animales. Un estudio de 2006 de los huesos de Concornis mostró un patrón de crecimiento diferente al de las aves modernas; aunque el crecimiento fue rápido durante unas pocas semanas después de la eclosión, probablemente hasta que emplumó , esta pequeña especie no alcanzó el tamaño adulto durante mucho tiempo, probablemente varios años.^[62] Otros estudios han apoyado la opinión de que el crecimiento hasta el tamaño adulto fue lento, como lo es en las aves precoces actuales (a diferencia de las aves altriciales , que se sabe que alcanzan el tamaño adulto rápidamente).^[37] Los estudios de la tasa de crecimiento óseo en una variedad de Enantiornithes han demostrado que las especies más pequeñas tendían a crecer más rápido que las más grandes, lo opuesto al patrón observado en especies más primitivas como Jeholornis y en dinosaurios no aviares.^[63] Algunos análisis han interpretado la histología ósea para indicar que Enantiornithes puede no haber tenido una endotermia aviar completa, sino una tasa metabólica intermedia.^[64] Sin embargo, un estudio de 2021 rechaza la idea de que tuvieran metabolismos menos endotérmicos que las aves modernas.^[65]

Se ha encontrado evidencia de anidación colonial en Enantiornithes, en sedimentos del Cretácico Superior (Maastrichtiense) de Rumania.^[66] La evidencia de los sitios de anidación muestra que Enantiornithes enterraba sus huevos como los megápodos modernos, lo que es consistente con sus adaptaciones superprecociales inferidas.^[67]

Un estudio de 2020 sobre las plumas de un juvenil destaca aún más las similitudes ontológicas con los megápodos modernos, pero advierte sobre varias diferencias, como la naturaleza arbórea de la mayoría de los Enantiornithes en contraposición al estilo de vida terrestre de los megápodos.^[68]

Se ha especulado que la superprecocialidad en Enantiornithes podría haberles impedido desarrollar disposiciones especializadas en los dedos que se ven en las aves modernas, como la zigodactilia.^[69]

Aunque la gran mayoría de los estudios histológicos y los restos conocidos de Enantiornithes apuntan a que la superprecocialidad es la norma, un espécimen, MPCM-LH-26189, parece representar un juvenil altricial, lo que implica que, al igual que las aves modernas, Enantiornithes exploró múltiples estrategias reproductivas.^[70]

Vuelo

Debido a que muchos Enantiornithes carecían de colas complejas y poseían una anatomía de alas radicalmente diferente a la de las aves modernas, han sido objeto de varios estudios para probar sus capacidades de vuelo.

Tradicionalmente, se les ha considerado voladores inferiores, debido a que se supone que la anatomía de la cintura escapular es más primitiva e incapaz de soportar un mecanismo de lanzamiento terrestre,^[71] así como debido a la ausencia de rectrices en muchas especies.^[30][72][73]

Sin embargo, varios estudios han demostrado que eran voladores eficientes, como las aves modernas, con un sistema nervioso y ligamentos en las plumas de las alas igualmente complejos. Además, la falta de una cola compleja parece no haber sido muy relevante para el vuelo aviar en general: algunas aves extintas, como las especies de Lithornithidae, también carecían de plumas de cola complejas, pero eran buenos voladores^[74] y parecen haber sido capaces de despegar desde tierra.^[75]

Los enantiornithes se parecen a las especies del clado Euornithes en muchas características anatómicas del aparato de vuelo, pero una quilla esternal está ausente en los miembros más basales, solo un taxón basal parece haber tenido un canal trióseo, y su robusto pigóstilo parece incapaz de soportar los músculos que controlan las plumas de la cola modernas involucradas en el vuelo.^[76] Aunque algunos enantiornithes basales exhiben aparatos de vuelo ancestrales, para el final del Mesozoico muchos enantiornithes tenían varias características convergentes con Neornithes, incluyendo un esternón profundamente aquillado, una fúrcula estrecha con un hipocleidio corto y protuberancias cubitales que indican mayores habilidades aéreas.^[77][78]

Al menos Elsornis parece haberse vuelto secundariamente no volador.^[79]

Filogenia

Enantiornithes es el grupo hermano de Euornithes, y juntos forman un clado llamado Ornithothoraces. La mayoría de los estudios filogenéticos han reconocido a Enantiornithes como un grupo monofilético distinto de las aves modernas y sus parientes más cercanos. Sin embargo, el análisis filogenético de 2002 realizado por Clarke y Norell redujo el número de autapomorfías de Enantiornithes a tan solo cuatro.^[82]

La sistemática de los Enantiornithes es altamente provisional y notoriamente difícil de estudiar, debido a su pequeño tamaño^[21] y al hecho de que los Enantiornithes tienden a ser extremadamente homoplásticos, o muy similares entre sí en la mayoría de sus características esqueléticas debido a la evolución convergente en lugar de a una ascendencia común.^[33] Lo que parece bastante seguro por ahora es que hubo subdivisiones dentro de los Enantiornithes que posiblemente incluyeron algunos linajes basales menores además de los Euenantiornithes más avanzados. Los detalles de la interrelación de todos estos linajes, de hecho la validez de la mayoría, son discutidos, aunque los Avisauridae, por ejemplo, parecen probablemente constituir un grupo válido. Hasta ahora, los taxónomos filogenéticos se han mostrado muy reacios a sugerir delimitaciones de clados de Enantiornithes.^[83]

Una de estas delineaciones, denominada Euenantiornithes, fue definida por Luis Chiappe (2002) como la que abarca todas las especies más cercanas a Sinornis que a Iberomesornis. Dado que Iberomesornis suele ser el miembro más primitivo o basal de los Enantiornithes, Euenantiornithes podría ser un grupo extremadamente inclusivo, compuesto por todos los Enantiornithes excepto el propio Iberomesornis. A pesar de concordar con la nomenclatura filogenética, esta definición de Euenantiornithes fue duramente criticada por algunos investigadores, como Paul Sereno, quien la calificó de «clado mal definido [...] un buen ejemplo de una mala elección en una definición filogenética».^[83]

El cladograma a continuación fue encontrado mediante un análisis de Wang et al. en 2015, actualizado a partir de un conjunto de datos anterior creado por Jingmai O'Connor.^[24]

El siguiente cladograma es de Wang et al. (2022) e incluye la mayoría de los taxones nombrados y recupera varios clados previamente nombrados. Las letras en las ramas indican las posiciones de los taxones "comodín", aquellos que se han recuperado en múltiples posiciones dispares.^[84]

b = Boluochia
c = Cathayornis
e = Enantiophoenix
f = Houornis
h = Longipteryx
i = Parabohaiornis
j = Pterygornis
l = Vorona
m = Yuanjiawaornis
n = Yungavolucris

Lista de géneros