Elle est une figure des Éditions de Minuit, longtemps dirigées par son père, Jérôme Lindon. Elle en prend la direction à la mort de ce dernier, en 2001, jusqu'en 2021, où elle prend sa retraite et cède la maison au Groupe Madrigall.
En 1968, elle cesse ses études de philosophie à la Sorbonne et entre à mi-temps aux Éditions de Minuit, 7, rue Bernard-Palissy. Elle y travaille au côté d'Henri Causse, entré quatre ans plus tôt. À partir de 1971, elle travaille aux Éditions de Minuit à temps plein[3].
Selon l'historienne Anne Simonin, elle connait précisément tous les postes, la fabrication, la presse, le commercial et la correction. Formant petit à petit un tandem indissociable avec son père, elle est à partir de 1991 chargée de la sélection des textes publiés[3].
Proche de Marguerite Duras, elle est la première lectrice de L’Amant (1984), dont l'écrivaine lui fait lire le manuscrit après l'avoir convoquée dans sa maison de Neauphle-le-Château. Elle publie aussi plusieurs auteurs alors inconnus, tels l'essayiste Pierre Bayard en 1992, ou le romancier Tanguy Viel en 1997. C'est ce dernier qui lui fait passer un manuscrit de son ami Laurent Mauvignier, dont elle publie le premier livre[3].
Irène Lindon meurt âgée de 76 ans le à Paris, peu de temps après avoir pu se réjouir du prix Goncourt attribué à Laurent Mauvigner. Ce dernier lui rend hommage dans Libération[6].