Il entre au Parlement national aux élections législatives de 2014 comme député de Guadalcanal centre-est avec l'étiquette du Parti démocrate uni (PDU), battant le député sortant Joseph Onika[1],[2]. Il est alors nommé ministre de la Justice dans le gouvernement de coalition de Manasseh Sogavare[1]. En le PDU quitte la coalition, invoquant des désaccords quant à la manière dont le Premier ministre exerce son autorité, et Ishmael Avui démissionne donc du gouvernement[3],[1]. Après la démission de Manasseh Sogavare en , Ishmael Avui est le ministre de l'Unité nationale, de la Paix et de la Réconciliation dans le gouvernement de Rick Houenipwela de à ; il a ainsi la responsabilité ministérielle pour la poursuite du processus de réconciliation nationale qui fait suite aux conflits inter-ethniques de la fin des années 1990 et du début des années 2000[1]. En , le Premier ministre Houenipwela le transfère au poste de ministre de l'Intérieur[1].
Conservant son siège de député aux élections législatives de 2019, cette fois comme membre du parti Kadere[4], il est nommé ministre de la Sylviculture dans le nouveau gouvernement de Manasseh Sogavare. En , lors d'un remaniement ministériel, il est fait ministre des Terres, du Logement et du Cadastre, succédant à William Marau[5]. En , un enregistrement audio rendu public révèle qu'il a menacé physiquement le président de la Commission foncière pour tenter d'obtenir illégalement le don d'un logement et de terres pour un ami. Le chef de l'opposition parlementaire Matthew Wale demande sa démission, mais le Premier ministre Sogavare lui maintient sa confiance[6].
