Il est Premier directeur général adjoint du Fonds monétaire international (FMI)[1]. Du au , il assume par intérim les fonctions de directeur général du FMI.
En 1984, il rejoint la banque d'investissement Salomon Brothers avant d'en devenir l'économiste en chef de 1992 à 1997.
De 1989 à 1992, John Lipsky dirige à Londres le groupe européen d'analyse économique et financière de Salomon Brothers.
John Lipsky est vice-président de la JPMorgan Investment Bank. À ce titre, il est chargé de conseiller les principaux traders de la firme, de publier des études indépendantes des forces agissant sur les marchés financiers internationaux, d'assurer une présence active chez les principaux clients, et de représenter JPMorgan dans le monde entier auprès des grands responsables des secteurs public et privé. Il a auparavant exercé les fonctions d'économiste en chef chez JPMorgan après avoir été économiste en chef et directeur des études de la Chase Manhattan Bank.
Avant de rejoindre la banque d'investissement Salomon Brothers, John Lipsky passe dix ans, de 1974 à 1984, au FMI où il contribue à la gestion de la procédure de surveillance des taux de change et où il analyse l'évolution des marchés internationaux de capitaux. Il participe en outre à des négociations avec plusieurs États membres de l'organisation et remplit les fonctions de représentant résident au Chili de 1978 à 1980.
En 2000, il préside un groupe de réflexion sur le secteur financier, à l'initiative de l'ancien directeur général du FMI, Horst Köhler, pour donner à cette organisation une perspective indépendante de ses travaux sur les marchés financiers internationaux.