Entré au Parlement national comme député de la circonscription d''Are'are-ouest aux élections législatives de 2010, il est, d' à , le chef du groupe des députés indépendants (Leader of the Independent Members), c'est-à-dire des députés qui ne se sont rangés ni à la majorité parlementaire ni à l'opposition[1]. Réélu député aux élections de 2014, il est nommé ministre des Pêcheries et des Ressources maritimes le , dans le gouvernement de Manasseh Sogavare. En , le Premier ministre Sogavare, en passe de perdre le soutien de la majorité au Parlement, le promeut ministre des Finances. Cela n'empêche pas la chute du gouvernement en novembre, et le nouveau Premier ministre Rick Houenipwela fait de John Maneniaru son ministre des Pêcheries[1].
Après les élections de 2019, Manasseh Sogavare, redevenu chef du gouvernement, le nomme vice-Premier ministre. John Maneniaru est limogé du gouvernement six mois plus tard pour s'être abstenu lors du vote au Parlement sur le projet de loi visant à rompre les relations diplomatiques des Salomon avec Taïwan, au profit de la république populaire de Chine[2].
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