À l'entame de la Seconde Guerre mondiale, son épouse et lui envoient leurs enfants en sécurité auprès de leur belle-famille à Boston. Ils financent également le voyage d'évacuation de deux enfants issus chacun d'une famille pauvre. John Rathbone prend part à la guerre en tant que pilote de chasse dans le 82e escadron de la Royal Air Force, avec le grade de flight lieutenant. Il est abattu en mission au-dessus de l'Allemagne en , et inhumé au cimetière Schoonselhof à Anvers. Il est l'un des cinquante-six parlementaires britanniques morts à la Seconde Guerre mondiale et commémorés par un vitrail au palais de Westminster. Son frère cadet Henry, capitaine dans le régiment des Scots Guards, sera tué au combat à Cassino en [1],[3],[4],[5].
La mort de John Rathbone provoque une élection partielle. Le Parti conservateur choisit sa veuve, Beatrice Rathbone, pour lui succéder à son siège de député, et conformément à l'union nationale en vigueur, les autres partis ne présentent aucun candidat contre elle. Leur fils Tim Rathbone sera à son tour député conservateur à la fin du XXesiècle[1].
