Fils de William Ruthven, qui est décapité à la suite de ses conspirations, il hérite des vastes biens et des intrigues de sa famille en 1588 à la mort de son frère, alors qu'il n'est encore qu'un enfant.
Il se rapproche des partisans de la reine Élisabeth Ire, et se montre presque entièrement hostile au roi Jacques VI d'Écosse.
Il part étudier à l'Université de Padoue en 1594, puis voyage à Paris et à Genève.
Quelques semaines après son retour en Écosse en 1600, il est tué avec son frère Alexandre à Gowrie House à Perth, en tentant d'enlever le roi, dans ce qui est appelé la Conspiration de Gowrie. Les circonstances exactes de cette conspiration demeurent néanmoins obscures, en raison des improbabilités de l'évènement suggérées par la faiblesse des preuves apportées, par l'absence apparente de préméditation et l'insuffisance des motifs avancés.
