Basée à Minneapolis dans le Minnesota aux États-Unis, l'équipe évolue dans le Minneapolis Arena pour la saison 1925-1926 de la première Ligue centrale de hockey puis dans l'Association américaine de hockey à partir de 1926.
Les Millers jouent dans l'AHA (sigle désignant le nom anglais de l'American Hockey Association) jusqu'à la fin de la saison 1930-1931. L'équipe de Minneapolis change alors une nouvelle fois de ligue pour rejoindre les rangs de la nouvelle LCH. Cette dernière ne dure que jusqu'en 1934 et les Millers retournent jouer dans l'AHA jusqu'en 1942. La Seconde Guerre mondiale met une pause dans les activités de la franchise mais cette dernière revient en activité en 1945 au sein de la United States Hockey League jusqu'à la fin de la saison 1949-1950, dernière saison jouée par l'équipe.