Principe de Bateman

Bateman n'a contribué à la littérature sur la sélection sexuelle qu'une seule fois au cours de sa vie, dans un article publié en 1948^[3]. Cet article visait à affiner la théorie darwinienne de la sélection sexuelle, qu'il considérait non pas comme erronée, mais incomplète. La théorie de Darwin expliquait « les différences phénotypiques entre mâles et femelles adultes d'une même espèce [dimorphisme sexuel] et, par conséquent, l'évolution et le maintien de caractères sexuels secondaires exagérés qui n'augmentent pas les chances de survie »^[4]. S'appuyant sur ses observations de nombreuses espèces animales, Darwin a attribué les attributs exagérés des mâles de certaines espèces (tels que les ornements physiques – couleurs, grands bois – qui n'augmentent pas les chances de survie) à une sélection sexuelle différentielle opérant chez les mâles. Il a attribué ce développement de traits susceptibles de réduire les taux de survie à une plus grande « prédisposition » (eagerness, en anglais) des mâles à l'activité sexuelle^[4].

L'étude de Bateman visait à renforcer la rigueur scientifique des idées originales de Darwin. Il y parvint en étudiant la reproduction d'une petite population de drosophiles, Drosophila melanogaster. Il estimait qu'en démontrant concrètement le rôle de la sélection sexuelle dans le succès reproducteur de certaines espèces, il pourrait affiner les idées de Darwin.

Bien que des auteurs ultérieurs aient attribué à Bateman un large éventail d'idées, son principe fondamental peut être exprimé en trois affirmations simples. La première est que le succès reproducteur des mâles augmente avec le nombre de partenaires avec lesquels ils copulent, contrairement à celui des femelles. La deuxième est que le succès reproducteur des mâles présente une plus grande variance que celui des femelles. La troisième est que la sélection sexuelle a un effet plus important sur le sexe dont le succès reproducteur varie le plus^[5].

Après sa publication, l'article de Bateman est tombé dans un relatif oubli jusqu'à ce qu'un article publié en 1972 par Robert Trivers ravive l'intérêt de la communauté scientifique^[5],[6]. Trivers suggérait qu'un facteur clé de l'intensité de la sélection sexuelle et du dimorphisme sexuel entre espèces résidait dans les différences entre mâles et femelles quant à l'investissement parental nécessaire à la production et à l'éducation des jeunes. Trivers adopta une définition large de l'investissement parental, incluant la production de gamètes, l'incubation ou la gestation, et les soins parentaux nécessaires à l'éducation des jeunes. Trivers théorisa que la sélection sexuelle devrait être plus intense chez le sexe qui dépense le moins de ressources en investissement parental (les mâles, chez de nombreuses espèces)^[4].

Les recherches ultérieures dans ce domaine font fréquemment référence à Bateman et à Trivers, les établissant tous deux comme des scientifiques influents en biologie évolutive^[1],[2].

Le point de départ de la théorie qui sous-tend le principe de Bateman est l'idée que, dans une espèce « typique », ce sont les femelles qui doivent investir le plus pour produire chaque progéniture. Dans une approche originale, mais assez restrictive (car il se concentre uniquement sur les gamètes), Bateman attribue l'origine de cet investissement inégal aux différences de coût de production de gamètes entre mâles et femelles : les spermatozoïdes sont moins chers à produire que les ovules, qui sont plus gros et plus riches en nutriments que les spermatozoïdes^[4]. Selon une représentation schématique d'un système d'accouplement typique, un seul mâle peut féconder tous les ovules d'une femelle, tandis qu'une femelle ne produira pas plus de progéniture en s'accouplant avec plus d'un mâle. La fertilité d'un mâle est donc étroitement liée au nombre de fois qu'il peut s'accoupler avec des femelles réceptives au cours de sa vie. En revanche, le succès reproducteur potentiel d'une femelle est limité par le nombre d'ovules qu'elle peut produire.

Ainsi, la capacité reproductive des femelles est une ressource rare pour laquelle les mâles doivent rivaliser dans la plupart des systèmes d'accouplement. Selon le principe de Bateman, cela entraîne généralement une sélection sexuelle, où les mâles se disputent les opportunités d'accouplement, tandis que les femelles deviennent exigeantes et préfèrent s'accoupler avec les mâles qu'elles perçoivent comme les plus aptes à améliorer la condition physique de leur progéniture^[5].

Bateman a mené la première étude expérimentale comparant le succès reproducteur des mâles et des femelles en 1948^[3]. Au total, six séries d'expériences ont été menées sur la drosophile Drosophila melanogaster, utilisant trois à cinq individus de chaque sexe et un total de 215 mâles et 215 femelles pour les six expériences. Chaque adulte était hétérozygote pour une mutation phénotypique dominante (ce qui lui a permis de déterminer la parenté en examinant les caractéristiques physiques de la progéniture). Chaque essai a duré trois ou quatre jours. Bateman a également fait varier l'âge des mouches selon l'expérience, avec un écart d'âge total compris entre un et six jours^[7].

Bateman n'a jamais réellement compté les copulations des mouches, mais a formulé ses résultats en examinant leur progéniture. Cela était possible car, comme indiqué précédemment, les mouches utilisées provenaient de plusieurs souches consanguines, ce qui permettait d'identifier les deux parents grâce à la souche consanguine spécifique de leur progéniture^[3]. En l'absence de tests génétiques, Bateman utilisait la seule technique réalisable compte tenu des technologies disponibles à l'époque^[6]. Bateman a déduit le nombre de partenaires impliqués en se basant sur le nombre de progénitures ultérieurement porteuses de mutations provenant d'un mâle et d'une femelle ; autrement dit, il connaissait le nombre de progénitures produites par chaque mouche ainsi que les partenaires avec lesquels l'individu avait produit ces progénitures. Ces données ont servi de proxy pour calculer le succès d'accouplement de chaque mouche^[4]. La difficulté de cette méthodologie était que si une drosophile femelle avait copulé avec cinq mâles et qu'une seule larve avait survécu, Bateman n'aurait pas pu rendre compte des quatre autres copulations.

L'analyse des données recueillies dans les séries un à quatre a montré que le succès reproducteur des mâles, estimé par le nombre de descendants engendrés, augmentait régulièrement jusqu'à atteindre trois partenaires. Il est important de noter que Bateman a maintenu un sex-ratio mâles/femelles parfaitement constant tout au long de ses essais. Mais après avoir dépassé trois partenaires, le succès reproducteur des mâles a commencé à diminuer. Le succès reproducteur des femelles a également augmenté avec le nombre de partenaires, mais beaucoup plus progressivement que celui des mâles. La deuxième série de données, recueillies dans les séries cinq et six, a montré un résultat radicalement différent. Le succès reproducteur des mâles a augmenté régulièrement et rapidement, sans jamais diminuer. Le succès reproducteur des femelles, en revanche, a stagné après un seul partenaire. Bateman s'est principalement concentré sur la deuxième série de données (séries cinq et six) pour analyser ses résultats. Sa conclusion était que le succès reproducteur des femelles n'augmente pas avec des partenaires supplémentaires, puisqu'un seul partenaire apte à féconder a suffi, tandis que le succès reproducteur des mâles a fortement augmenté. On parle souvent de gradient de Bateman (c'est-à-dire de la relation statistique entre le succès d'accouplement et le succès de reproduction)^[1].

Les résultats expérimentaux de Bateman ont permis de tirer les conclusions suivantes :

—Le nombre de descendants est plus variable chez les drosophiles mâles que chez les femelles.

—Le nombre de partenaires sexuels est plus variable chez les drosophiles mâles que chez les femelles.

—Certaines des six séries d’expériences montrent que, chez les mâles, le nombre de descendants augmente régulièrement avec le nombre de partenaires, tandis que, chez les femelles, il atteint un plateau avec un seul partenaire.

En 2007, Snyder et Gowaty ont publié une analyse approfondie des données de l'article de Bateman de 1948. Ils ont constaté des biais d'échantillonnage, des erreurs mathématiques et une présentation sélective des données^[7]. En 2012 et 2013, Gowaty, Kim et Anderson ont répété l'expérience de Bateman dans son intégralité, en s'en tenant autant que possible à la méthodologie publiée par Bateman^[7],[8]. Ils ont constaté qu'en combinant certaines souches de mouches entre elles, les descendants étaient incapables de survivre jusqu'à l'âge adulte. Par conséquent, les résultats de Bateman concernant le nombre d'individus ne s'étant pas accouplés étaient trop élevés. Ceci était valable aussi bien pour les mâles que pour les femelles.[3] Une autre source d'erreur est que les effets chromosomiques ont entraîné un pourcentage plus élevé de mutations mortelles chez les mâles (que chez les femelles) avant d'atteindre la maturité sexuelle^[6].

Gowaty a exploré les raisons de la mort prématurée de la drosophile. Elle a commencé par mener des essais de monogamie entre différentes souches de mouches et a constaté que 25 % des descendants mouraient en devenant doublement mutants^[6],[9]. Bateman pensait que ses travaux s'inscrivaient dans le cadre des lois génétiques de Mendel, tandis que Gowaty prouvait le contraire. Les expériences de 1948 déduisaient le succès reproducteur du nombre d'adultes vivants à la fin de l'essai. En réalité, de nombreux facteurs ont été omis lors du calcul du succès reproducteur en fonction du nombre de partenaires, ce qui a compromis la précision des résultats de Bateman. Gowaty n'a pas pu confirmer les conclusions de Bateman et n'a trouvé aucune preuve de sélection sexuelle dans l'expérience^[6],[8],[9].

D'autres analyses du plan expérimental et de la technique statistique de Bateman ont révélé d'autres lacunes. Birkhead a écrit une étude en 2000 affirmant que, puisque les expériences de Bateman n'ont duré que trois à quatre jours, la mouche à fruits femelle, Drosophila melanogaster, n'a peut-être pas eu besoin de s'accoupler à plusieurs reprises, car elle peut stocker du sperme jusqu'à quatre jours ; si Bateman avait utilisé une espèce dans laquelle les femelles devaient copuler plus souvent pour féconder leurs œufs, les résultats auraient pu être différents.

Une étude de 2012 réalisée par Zuleyma Tang-Martínez a conclu que diverses études empiriques et théoriques, en particulier l'incapacité de Gowaty à reproduire les résultats de l'expérience originale de Bateman, posent un défi majeur aux conclusions de Bateman, et que le principe de Bateman devrait être considéré comme une hypothèse non prouvée nécessitant un réexamen plus approfondi^[8]. Selon Tang-Martínez, « les données modernes ne soutiennent tout simplement pas la plupart des prédictions et hypothèses de Bateman et Trivers^[10]. »

Des recherches plus poussées ont donné lieu à des critiques supplémentaires du principe de Bateman pour d’autres raisons que sa méthodologie de recherche. Sutherland a soutenu que la plus grande variabilité du succès reproducteur chez les mâles pourrait résulter d'accouplements aléatoires et de coïncidences^[11]. Hubbell et Johnson ont suggéré que la variabilité du succès reproducteur peut être fortement influencée par les différences aléatoires d'espérance de vie et par la durée de latence post-accouplement (période d'inactivité sexuelle)^[12]. En 2005, Gowaty et Hubbell ont publié une étude de simulation montrant que la variabilité du succès reproducteur peut être due au temps disponible pour l'accouplement ainsi qu'aux caractéristiques de fitness des partenaires disponibles^[13]. Ils ont avancé qu'il existe des cas où les mâles peuvent être plus « exigeants » (c'est-à-dire sélectifs) que les femelles, tandis que Bateman a suggéré que son paradigme de la sélectivité des femelles serait « quasi universel » parmi les espèces à reproduction sexuée. Les critiques ont suggéré que les femelles pourraient être plus sujettes à la sélection sexuelle que les mâles, mais pas dans toutes les circonstances^[14].

Malgré les difficultés de reproduction des résultats expérimentaux de Bateman, certaines études examinant la relation entre le nombre de partenaires et le succès reproducteur des mâles et des femelles corroborent son principe. Julie Collet a mené une expérience sur une population de coqs de jungle rouges. Treize groupes répétés de trois mâles et quatre femelles ont été suivis pendant dix jours. Les résultats « ont confirmé le principe de Bateman en montrant que les mâles sont fortement sélectionnés sexuellement pour se réaccoupler [c'est-à-dire pour avoir de nombreuses copulations] »^[4]:208. Cependant, une découverte qui dépasse largement le cadre d'analyse de Bateman, les résultats ont également montré que le déterminant le plus important de la sélection sexuelle chez les coqs de jungle rouges mâles était la promiscuité des femelles^[4]:209.

En 2013, Fritzsche et Arnqvist ont testé le principe de Bateman en estimant la sélection sexuelle entre mâles et femelles chez quatre coléoptères. Ils ont utilisé un protocole expérimental unique qui a montré que la sélection sexuelle était plus importante chez les mâles que chez les femelles. À l'inverse, la sélection sexuelle était également plus forte chez les femelles chez les espèces à rôles inversés. Ils ont suggéré que le gradient de Bateman est généralement la mesure la plus précise et la plus informative de la sélection sexuelle entre les différents sexes et espèces^[15].

Une méta-analyse de 2016 sur les systèmes d'accouplement chez les animaux polygames démontre que « dans tout le règne animal, la sélection sexuelle, telle que mesurée par les mesures standard de Bateman, est effectivement plus forte chez les mâles que chez les femelles et qu'elle est liée, sur le plan évolutif, aux biais sexuels dans les soins parentaux et au dimorphisme sexuel^[2]. »

Loin de confirmer l'approche étroite de Bateman sur les différences de coût de production des gamètes mâles et femelles, une grande partie des recherches ultérieures inspirées par ses travaux mettent en lumière la diversité des systèmes d'accouplement et de parentalité parmi les espèces à reproduction sexuée. Ces systèmes varient à de nombreux égards, notamment : fécondation externe versus fécondation interne ; dioécie versus hermaphrodisme ; promiscuité et choix cryptique des femelles ; types d'investissement requis par espèce^[16] ; et différences dans les rôles sexuels en termes de quantité et de type d'investissement parental. Les recherches ultérieures ont donc remis en question le principe de Bateman, sans pour autant minimiser la valeur de sa contribution initiale comme cadre de recherche pour des recherches ultérieures en biologie évolutive^[4].^:206

Par exemple, certaines études ont documenté des espèces où les rôles parentaux étaient inversés. Il s'agit notamment d'espèces comme les syngnathes (hippocampes), les phalaropes et les jacanas, chez lesquelles les mâles assurent la majeure partie des soins parentaux. Chez ces espèces, les femelles sont très ornementées et territorialement agressives, tandis que les mâles sont « cryptiques » dans le sens où ils utilisent des moyens physiques et chimiques pour contrôler le succès de la fécondation par les femelles^[17]. Cependant, les différences sexuelles fondamentales typiques sont inversées : les femelles ont un taux de reproduction plus rapide que les mâles (et donc une plus grande variance reproductive), et les mâles ont une plus grande assurance de parenté génétique que les femelles. Par conséquent, les inversions des rôles sexuels et de la variance reproductive sont cohérentes avec le principe de Bateman et avec la théorie de l'investissement parental de Robert Trivers.

• Théorie de la répartition des sexes de Trivers et Willard