Davidson commence sa carrière politique en 2009[1]. Elle intègre le parti conservateur et se présente dans la circonscription de Glasgow North East lors d'une élection partielle[3], encouragée par la directrice des médias Ramsay Jones[4]. Elle arrive 3e avec 5,2% des voix[3].
De 2010 à mars 2011, elle travaille comme chef de cabinet du chef conservateur Annabel Goldie sur l'organisation événementielle et médiatique de la campagne électorale de 2010[5]. Puis, elle se représente à Glasgow Nord East où elle termine à la 4e place avec 5,3% des voix[6].
Les élections parlementaires de mai 2011 entraînent la démission d'Annabel Goldie[2]. Les conservateurs écossais décident de se doter d'un président responsable de l'ensemble du parti, et non plus seulement du groupe parlementaire[10]. À l'issue d'un scrutin interne, Ruth Davidson prend la tête du Parti conservateur écossais à partir du 4 novembre 2011[2]. Durant la campagne, elle s'oppose au projet de Murdo Fraser(en) de dissoudre le parti afin de fonder une nouvelle formation[10].
En 2016, le parti conservateur devient le deuxième plus grand parti du Parlement écossais devant le parti travailliste[11]. Davidson est alors cheffe de l'opposition. Davidson démissionne de la direction du parti en août 2019, où elle est remplacée par Jackson Carlaw(en). Elle dirige la section locale à Holyrood plusieurs mois, avant de reprendre la tête le 11 août 2020 jusqu'au 5 mai 2021, remplacée par Douglas Ross.
