カトルフィッシュはコネチカット州グロトンのエレクトリック・ボート社で起工した。1933年11月21日にB・S・バラード夫人によって命名、進水し、1934年6月8日に艦長チャールズ・W・スタイアー少佐の指揮下就役する。
1935年5月15日にコネチカット州ニューロンドンを出航したカトルフィッシュは、6月22日にカリフォルニア州サンディエゴに到着する。1937年6月28日まで西海岸沿いに水雷訓練及び艦隊演習を行い、ハワイ水域へ巡航した。その後パナマ運河地帯、フロリダ州マイアミ、ニューヨークへ向かい、1937年7月28日にニューロンドンに到着。カトルフィッシュは魚雷発射実験、音響訓練、その他の活動を潜水艦学校で行う。1938年10月22日にニューヨークを出航しココ・ソロへ向かい、1939年3月20日まで潜行訓練を含む様々な訓練を行う。その後カリフォルニア州メア・アイランド（英語版）へ出航した。
カトルフィッシュは1939年6月16日に真珠湾に到着し、同地を拠点として哨戒任務に就き、ハワイ水域で戦闘訓練を行う。同年の秋にサモアへ巡航し、1940年には西海岸へ向かう。1941年10月5日にカトルフィッシュはメア・アイランド海軍造船所でオーバーホールを行うため真珠湾を出航した。オーバーホール中の12月8日に真珠湾攻撃があり、カトルフィッシュはオーバーホールを完了して真珠湾へ帰還。マーティン・P・ホッテル艦長（アナポリス1927年組）の指揮下、戦争に参加することとなった。
1942年1月29日、カトルフィッシュは最初の哨戒で小笠原諸島方面に向かった。2月13日に南鳥島を偵察し[1]、次いで小笠原諸島を哨戒した。3月24日、カトルフィッシュは54日間の行動を終えてミッドウェー島へ帰投。ミッドウェー島および真珠湾で修理を受けた。
4月21日[2]、カトルフィッシュは2回目の哨戒でマリアナ諸島方面に向かった。ミッドウェー島で補給の後、サイパン島およびマリアナ諸島北部に針路を向けたが、5月8日に艦内で火災が発生し、コントロールパネルが焼損した[3]。5月18日にはサイパン島タナパグ湾（英語版）に輸送船が複数いることを確認[4]。5月19日には哨戒艇を攻撃したが、二度目の攻撃は撃退され、カトルフィッシュは4時間もの潜航を強いられた。5月24日には3隻の敵駆逐艦と遭遇する。翌日に敵機が浮上航行中のカトルフィッシュを発見し爆弾を2発投下したが損傷はなかった。1942年6月のミッドウェー海戦では指定された哨戒海域に留まり、ミッドウェー島西方700マイルの偵察を命じられた。6月15日、カトルフィッシュは56日間の行動を終えて真珠湾に帰投。整備後ミッドウェー島に回航された。艦長がエリオット・E・マーシャル（アナポリス1931年組）に代わった。
7月29日、カトルフィッシュは3回目の哨戒で日本近海に向かった。8月18日、カトルフィッシュは沖の島近海で哨戒中の水雷艇鳩を発見し、魚雷を発射したが外れ、爆雷による反撃を受けた[5]。3日後の8月21日夕刻、カトルフィッシュは北緯30度00分 東経132度30分 / 北緯30.000度 東経132.500度 / 30.000; 132.500の地点で、輸送船団のものと思われる複数の濃い煙を発見[6]。これに対して攻撃を行い、おそらく3発が貨物船に、1発が護衛艦に命中したと判断された。爆発の様子は目撃できたものの沈没は確認できなかった。この攻撃で特設給兵艦日朗丸（日産汽船、6,534トン）を撃破した[7]。9月5日、カトルフィッシュは北緯31度18分 東経131度19分 / 北緯31.300度 東経131.317度 / 31.300; 131.317の地点でタンカー第二日新丸（西大洋漁業、17,752トン）を攻撃し[8]、それは沈没したものと思われたが[9]、第二日新丸に被害は無かった[10]。9月20日、カトルフィッシュは69日間の行動を終えて真珠湾に帰投。これがカトルフィッシュの最後の哨戒となった。
カトルフィッシュは第一線任務から離れ、ニューロンドンへの移動を命じられる。その後、カトルフィッシュは1942年12月から1945年10月まで訓練艦として潜水艦学校での任務に従事した。1944年12月8日にカトルフィッシュは護衛駆逐艦ブレイ (USS Bray, DE-709) と衝突事故を起こし損傷する。カトルフィッシュは戦争終了後の1945年10月24日にフィラデルフィアで退役し、除籍後1947年2月12日に売却された。
カトルフィッシュの第3回の哨戒が成功として記録され、その戦功とミッドウェー海戦での戦功で2個の従軍星章を受章した。
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