当初はソロカ（Соро́ка, Soroka）という名の小さな村落で、ロシア帝国の統計記録ではソロツコエと書かれていたが、「白海の町」を意味するベロモルスクに改名されている。ソビエト連邦とフィンランドとの間で継続戦争が行われていた1941年から1944年の間は、ソ連領カレリアの臨時の行政中心地となっていた。
ベロモルスクはカレリア人のほか、中世に白海沿岸に移住したポモールも住み、ポモール貿易（英語版）が行なわれた場所で、ポモールの文化の中心の一つとなっている。ザラヴルガ（Zalavruga）やベソヴィ・スレドキ（Besovy Sledki、「悪魔の足跡」）には古代人が石に刻んだペトログリフが多数残ることで知られる。
