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開山は日蓮聖人の直弟子である六老僧日朗上人の高弟の九老僧、妙音阿闍梨日行上人で、曆應元年(1338)、下野(現在の栃木県)浮田に天霊寺と号して創建された。しかし、日行上人の兄弟子である大本山本圀寺第4世日静上人(九老僧日印上人の弟子)によって京都六条堀川に移転するのに際に、貞和元年(1345)に法性寺、勧持院(西大坊)、持珠院(北大坊)、戒善院(南大坊)の4ヶ寺と共に随行し、京都姉小路に布教の場を変える。その後、応仁の乱(1477)で焼失し、本圀寺内に塔頭寺院として再建。以後、開山の院号にちなみ天霊山松林院と改称。移転後の開山は松林院日慶上人。創建後、度々兵火に焼かれ、現在の本堂は大正末期に建てられた。
山門は伏見城から移築されたもの。