1957年（昭和32年）伝道方針の違いにより霊南坂教会から分離した吉田隆吉牧師とその支持者の信徒によって聖徒教会が創立。会堂がないため場所を借りながら毎週日曜日の礼拝を続ける。
1959年（昭和34年） 現在地の渋谷区恵比寿南に会堂を建設。
1977年（昭和52年）吉田隆吉牧師辞任。
1979年（昭和54年）2代目牧師 竹前昇牧師を招聘。
1999年（平成11年）会堂の老朽化により建て替えを実施し新会堂完成。
2000年（平成12年）礼拝堂にパイプオルガンを設置。
2002年（平成14年）3代目牧師 松井睦牧師を招聘。
2025年（令和7年）4代目牧師 浅見覚牧師を招聘。