Hijo de Malatesta da Verucchio y Margareta Paltonieri. Llamado Pandolfo en honor a su abuelo paterno Pandolfo Paltonieri; fue el primero en la familia Malatesta en ostentar este nombre.
Reemplazó a su medio hermano Gianciotto Malatesta en el mando de Pésaro, cabeza de puente fundamental para el expansionismo malatesta en la Marca de Ancona. A la muerte del papa Bonifacio VIII, en 1304, capturó Pesaro, Fano, Senigallia y Fossombrone. Los gibelinos de las Marcas, organizados en la liga Societas amicorum Marchie con el apoyo del legado apostólico Napoleón Orsini y bajo la dirección de Federico da Montefeltro, se opusieron al poder de los Malatesta.[1]
En julio de 1306 los fanesi se levantaron y, con la ayuda de las tropas papales de Bertrando di Got, obligaron a Malatesta a abandonar la ciudad; en agosto Pésaro y Senigallia se rebelaron mientras Fano, Forlì, Imola y Faenza se preparaban para una acto anti-malatesta. Malatesta da Verucchio fue personalmente a Arezzo para pedir audiencia con Napoleón Orsini, logró restaurar la antigua asociación, permitiéndoles regresar a las ciudades perdidas y enfrentarse a la defensoría.
Emancipado de la patria potestad desde el 16 de diciembre de 1306, en las disposiciones testamentarias de su padre fue nombrado heredero universal y propietario de la tercera parte del patrimonio. El 14 de febrero de 1313 impuso de facto su señorío personal sobre Fano. Alberto dei Petrucci le expulsó nuevamente de Fano y tomó posesión de la ciudad; a la cual pudo retornar en octubre de ese mismo año, solo tras el pago de una fuerte multa. A la muerte de su hermanastro Malatestino Malatesta en 1317, se convirtió en jefe de la familia Malatesta y Señor de Rimini, título que ostentó sin interrupción hasta 1326.
Pandolfo se confirmó como uno de los máximos representantes del güelfismo en Romaña, distinguiéndose por su valor y tenacidad en la lucha armada contra los gibelinos. En febrero de 1321, dirigió las milicias contra las ciudades de Fano, Cagli y Urbino ocupadas por Federico da Montefeltro. En abril de 1321, la municipalidad de Fano se rindió espontáneamente a Pandolfo quien, habiendo destituido a Cesanello del Cassero del gobierno de la ciudad, dio el cargo de Podestà a su sobrino Ferrantino Malatesta. En 1322, realizó asignaciones en Monte Fano, Montechiaro, Monte Granaro, San Giusto, Ascoli, acumulando un crédito de paga militar equivalente a 2700 florines de oro.
Pandolfo que tenía dos hijos Malatesta II Malatesta y Galeotto Malatesta. En noviembre de 1323 acordó el contrato matrimonial entre Galeotto Malatesta (su segundo hijo) y Elisa della Valletta; hija de Guglielmo della Valletta y sobrina del legado apostólico Amelio de Lautrec.
A su muerte en 1326, hubo una lucha por la sucesión entre su hijo mayor, Malatesta II y su sobrino Ferrantino Malatesta. Se llegó a una partición por la cual Malatesta II obtuvo Pesaro y Ferrantino se quedó con Rimini.[2]
