Sa capacité d'organisation et de commandement lui permet d'atteindre le grade de général au sein des FDD. En 2001, les FDD se scindent en deux factions: celle du chef historique Jean-Bosco Ndayikengurukiye et celle menée par Pierre Nkurunziza, que Bunyoni soutient[2]. La faction Ndayikengurukiye va rapidement devenir négligeable.
Entre 2005 et 2007, Bunyoni est directeur de la police burundaise[1].
Il est à deux reprises ministre de la sécurité publique, du au , puis entre le et [3] dans le gouvernement dans lequel il est considéré comme le no2. Entre 2011 et 2014, Bunyoni est chef de cabinet civil du président Nkurunziza[1]. Il est décrit comme un «dur» du régime Nkurunziza[1] et le bras droit du président[2].
Bunyoni est soumis à des sanctions des États-Unis en [4]. Ces sanctions sont levées en , le président des États-Unis estimant que la situation politique au Burundi s'est calmée avec l'élection d'Évariste Ndayishimiye à la présidence[5].
Le , le Parlement approuve sa candidature comme Premier ministre[8]. Le gouvernement est formé le [9].
En , le président Ndayishimiye s'en prend dans un discours à son Premier ministre, sans toutefois le nommer. Il sous-entend que Bunyoni compte le renverser par un coup d'État et qu'il l'empêche de mener son action[10]. Le , le gouvernement Bunyoni est démis de ses fonctions et le nouveau premier ministre, Gervais Ndirakobuca, est approuvé à l'unanimité et à main levée par l'Assemblée nationale et le Sénat[11].
En , la police burundaise recherche Bunyoni mais, averti de sa prochaine arrestation, il s'enfuit. Les faits reprochés ne sont pas connus[12]. Il est finalement arrêté le , jour de son anniversaire[13]. Il est détenu par le Service national de renseignement, un service de renseignement intérieur dépendant du président. Le , Alain-Guillaume Bunyoni est inculpé par trois juges de la Cour suprême(en) siégeant à huis clos pour «atteinte à la sureté intérieure de l'État et au bon fonctionnement de l'économie nationale», «prise illégale d'intérêts», «détention illégale d'armes» et «outrage envers le chef de l'État». Il est ensuite incarcéré à la prison de Ngozi dans une aile où il est seul[14],[15].
Bunyoni est décrit comme l'un des Burundais les plus riches[12].
Le procès de Bunyoni et de six co-accusés, accusés en particulier d'«atteinte à la sureté intérieure de l'État» débute en . Le parquet requiert la prison à perpétuité contre Bunyoni et des peines de 30 ans contre les autres co-accusés. Le parquet demande aussi la saisie de «153 maisons et parcelles et 43 véhicules», propriété de Bunyoni[16]. Le , la Cour suprême du Burundi le condamne à la prison à perpétuité «pour les sept crimes qui lui étaient reprochés, dont le complot contre le chef de l’Etat pour renverser le régime constitutionnel, une tentative d’assassinat du chef de l’État à l’aide de fétiches, l’outrage au chef de l’État et au premier ministre ou encore l’atteinte à la sécurité intérieure de l’État»[17] ainsi que pour enrichissement illégal et déstabilisation de l’économie. La Cour ordonne également la confiscation de quatre maisons et bâtiments appartenant à Bunyoni, ainsi qu’une parcelle de terrain et quatorze véhicules[17],[18]. Le , la Cour suprême du Burundi confirme en appel la condamnation à la prison à perpétuité contre Alain-Guillaume Bunyoni[19].
12«Au Burundi, un ex-premier ministre condamné à la perpétuité pour avoir voulu renverser le gouvernement», Le Monde.fr, (lire en ligne, consulté le )
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