Timofey Pavlovich Pnine, le personnage du titre du roman, est professeur de russe au College Waindell. Il est à bord d'un train de Waindell à Cremona, où il va donner une conférence. Il est obsédé par la crainte de perdre ses notes ou de les mélanger avec les copies d’étudiants qu'il doit corriger. Il réalise finalement qu’il est à bord du mauvais train et en descend. Alors qu'il est sur le point d'embarquer sur un bus pour Cremona, il se rend compte qu'il a perdu le sac contenant ses notes, et fait un malaise. Il arrive finalement à Cremona à bord d'un camion. Alors qu'il est sur le point de commencer sa conférence, il croit voir dans l'assistance ses parents décédés et des amis d'avant la Révolution. Le chapitre se termine sans que l’on sache si Pnine avait avec lui les bonnes notes.
Laurence Clements, un professeur à Waindell, et son épouse Joan cherchent un nouveau locataire suite au mariage et au départ de leur fille Isabel. Informé de la chose par la bibliothécaire de Waindell, Mme Thayer, Pnine devient le nouveau locataire. Les Clements apprécient les excentricités de Pnin et son phrasé très personnel. Suit l'histoire de la relation de Pnin avec son ex-femme, le Dr Liza Wind, qui l'a incité à la faire venir en Amérique afin qu'elle puisse le quitter pour son collègue, le psychologue Eric Wind. Liza rencontre Pnine, mais souhaite seulement lui extorquer de l'argent pour son fils, Victor. Bien que Pnine soit conscient de la situation, il reste amoureux d'elle.
Pnine est seul chez les Clements alors qu'ils sont allés rendre visite à Isabel. Nabokov décrit les anciens logements de Pnine et son anglais très particulier. Pnine donne des cours à sa classe d'introduction au russe puis se rend à la bibliothèque, où il ne porte pas attention aux tentatives de conversation de Mme Thayer. Alors qu'il tente de rendre un livre demandé par un autre client, le dossier montre qu'il en est lui-même demandeur. Il fait des recherches pour son livre sur la culture russe, puis assiste à la projection d'un film de propagande soviétique qui le fait pleurer. Le chapitre se termine par le retour d'Isabel qui a quitté son mari ; Pnine se retrouve à devoir chercher un nouveau logement.
Victor Wind, un garçon de 14 ans, rêve d'un roi étranger qui refuse d'abdiquer et est exilé (préfiguration du roman Feu pâle). Dans son rêve, c'est ce roi, plutôt qu'Erik Wind, est son père. Victor est décrit comme un garçon intelligent, non conformiste et doué d'un grand talent pour le dessin. À son grand dam, ses parents sont incapables de comprendre son talent artistique. Victor n'a que peu de respect pour ses professeurs à St. Bart's, à l'exception de Lake, le professeur d'art, « un homme extrêmement obèse aux sourcils froncés et aux mains poilues ». Victor doit retrouver Pnine à la gare routière de Waindell. Ce dernier lui achète à la hâte un ballon de football et le roman de Jack London, Le fils du loup. Or, Victor ne s'intéresse pas au football ; Pnine considère la rencontre comme un échec, sans se rendre compte que Victor le tient en grande admiration.
Pnine se rend à The Pines, la résidence d'été d'un ami, où l'hôte et les invités sont des émigrés russes et leurs enfants américanisés. Parmi ses amis, Pnine, mal adapté à la société anglophone, est à l'aise et affiche ses connaissances de la culture russe et ses compétences en matière de croquet. Un ami commun mentionne l'ancienne passion de Pnine, la juive Mira Belochkin assassinée à Buchenwald. Une autre mentionne Vladimir Vladimirovich (V.V.), un expert des papillons, dont on apprendra plus tard qu'il est le narrateur du roman.
Pnine invite les Clements, Mme Thayer, plusieurs membres du corps professoral de Waindell, et son ancienne élève Betty Bliss, à sa pendaison de crémaillère. Il envisage de racheter la maison aux Clement. Le Dr Hagen, directeur de son département, l'informe qu'un nouveau département de russe doit être créé, qui sera dirigé par un homme sous lequel Pnine refuse catégoriquement de travailler. Pnine casse presque un magnifique bol à punch en verre, cadeau de Victor et un symbole de sa considération.
L'identité du narrateur est révélée. Ce dernier raconte sa version de ses rencontres avec Pnine, affirmant qu'ils se sont rencontrés pour la première fois lorsqu'il avait rendez-vous avec le père de Pnine, Pavel, un ophtalmologue. On apprend que V.V. a eu une liaison avec l'ex-femme de Pnine, Liza, juste avant le mariage de cette dernière. V.V. aurait dénigré la poésie médiocre et « Akhmatovesque » de Liza, la conduisant à une tentative de suicider. Devenu directeur du département de russe, V.V. écrit à Pnine, l'incitant à rester. Mais Pnine a déjà quitté Waindell --- emmenant avec lui un chien errant. Le roman se termine sur Jack Cockerell, directeur du département d'anglais, qui commence à raconter à V.V. l'histoire de Pnine qui se serait trompé de notes en partant à sa conférence de Crémona, refermant ainsi la boucle narrative[2].
