Après avoir envisagé de se présenter en indépendant en 2012, il est candidat à la Chambre des représentants des États-Unis dans le 6edistrict du Massachusetts lors des élections de 2014[3]. Durant la primaire démocrate, il affronte le représentant sortant John F. Tierney(en), dont la femme a été touchée par un scandale de jeu d'argent illégal en 2012. Arrivant à lever d'importants fonds, il reçoit le soutien du Boston Globe et du Boston Herald et se rapproche de Tierney dans les sondages[4]. Il remporte la primaire démocrate avec 51% des voix contre 40% pour le représentant sortant. En 2012, Tierney avait remporté l'élection de justesse face au républicain Richard Tisei(en) alors que Barack Obama rassemblait 55% des voix dans le district[2]. Moulton est élu représentant avec 55% des suffrages contre 41,1% pour Tisei[5].
Il est candidat à un deuxième mandat en 2016 et ne rencontre pas d'opposant dans la primaire démocrate[6].
Dans les mois précédant les élections de mi-mandat de , il appelle à un renouveau générationnel à la direction du Parti démocrate[7]. À ce titre, après que les démocrates aient remporté la majorité à la Chambre des représentants lors du scrutin, il s'oppose dans au retour de Nancy Pelosi à la présidence de la Chambre[8]. Son opposition à Pelosi lui vaut notamment des critiques de la part d'électeurs démocrates de son district[9]. Après que Marcia Fudge, dont Moulton soutenait la candidature, ait renoncé à briguer la présidence de la Chambre, Pelosi obtient finalement l'investiture de son parti pour le poste[10]. Lors du vote formel par la Chambre le en ouverture de la nouvelle législature, Moulton vote finalement pour Nancy Pelosi, qui est élue[11].
Le , Moulton et son collègue républicain Peter Meijer se rendent sans prévenir à l'aéroport international de Kaboul où l'armée américaine procède à l'évacuation de milliers d'américains et de civils afghans après la prise de Kaboul par les Talibans. Le déplacement fait l'objet de critiques de la part du département de la Défense et des leaders des deux partis au Congrès, estimant qu'il entravait les opérations d'évacuation[14]. Moulton et Meijer défendent toutefois le voyage, niant qu'il ait causé des perturbations dans les opérations et soulignant qu'en tant que vétérans ayant servi en Afghanistan, ils étaient parmi les membres du Congrès les mieux placés pour se rendre sur place[15]. Après son retour, Moulton qualifie la gestion par l'administration Biden du retrait des troupes américaines d'Afghanistan de «putain de désastre»[16].
En , il devient le troisième membre démocrate du Congrès à appeler Joe Biden à se retirer de l'élection présidentielle après son débat contre Donald Trump[17]. Le même mois, il écrit également une tribune dans les colonnes du Boston Globe une tribune dans laquelle il affirme que Biden ne l'aurait pas reconnu lors des célébrations du 80ème anniversaire du débarquement de Normandie, ce que Moulton considère dans le contexte du débat comme un signe inquiétant des capacités cognitives du président[18].
Dans les jours qui suivent la défaite de Kamala Harris à l'élection présidentielle de 2024, Seth Moulton prend position contre la participation de personnes transgenres à des compétitions sportives[19]. Cette position suscite la polémique chez les démocrates, lui valant notamment des critiques de la part de la gouverneure du Massachusetts Maura Healey, et provoquant la démission de son directeur de campagne[20].
En , il annonce se présenter aux élections sénatoriales de 2026, se préparant donc à affronter dans une primaire démocrate le sénateur sortant Ed Markey, candidat à sa réélection. Moulton évoque notamment l'âge de son rival (qui aurait 86 ans à la fin de son mandat en cas de réélection) comme un facteur important dans sa décision de se présenter[21].
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