高崎藩第3代藩主・松平輝高の次男。兄・輝行の死去により、安永4年(1775年)7月5日、嫡子となる。同年閏12月11日、従五位下美濃守に叙任する。
天明元年(1781年)11月11日、家督を継ぐ。同年11月23日、右京亮に転ずる。天明3年(1783年)9月1日、奏者番となり、翌天明4年(1784年)4月26日、寺社奉行を兼任する。寛政4年8月15日、従四位下に昇る。寛政10年(1798年)12月8日、大坂城代となる。寛政12年(1800年)、任地の大坂で病没した。
死去に際し実子・輝健がいたが、輝健の誕生以前に弟の輝延を嗣子に定めていたため、家督は輝延が継いだ。
藩政においては、郡奉行大石久敬に農政書『地方凡例録』を編纂させ、藩士の服務規程を定めた。