Le , Watson fait partie des 17 députés travaillistes à signer une lettre destinée au Premier ministre appelant à sa démission pour mettre fin à l'incertitude concernant sa succession à la tête du parti[3]. Le lendemain, Watson annonce sa démission du gouvernement et appelle publiquement à la démission de Tony Blair, qui affirme alors qu'il avait l'intention de renvoyer Watson de ses fonctions ministérielles suite à sa participation à la lettre de la veille[4]. La controverse amène Blair a clarifier son intention de quitter la direction du Parti travailliste et son poste de Premier ministre dans un délai de 12 mois. Quelques jours plus tard, il est révélé que Watson a rencontré Gordon Brown, chancelier de l'Échiquier et successeur potentiel de Blair, avant de signer la lettre appelant à la démission du Premier ministre, et Brown dément que la rencontre ait porté sur cet appel[5].
Watson est réélu lors des élections générales de qui marquent le retour des travaillistes dans l'opposition, et le départ de Gordon Brown de la tête du parti. En , le chef du Parti travailliste Ed Miliband nomme Watson au poste de vice-président du mouvement et de coordinateur de campagne pour le parti[9]. Il quitte ces fonctions en , après une controverse autour de la sélection d'un nouveau candidat travailliste dans la circonscription écossaise de Falkirk pour succéder au député Eric Joyce, non candidat à sa réélection[10].
Après la défaite des travaillistes aux élections générales de et la démission de Harriet Harman de son poste de cheffe adjointe du parti, Tom Watson est le premier candidat à se déclarer candidat à l'élection d'un nouveau chef adjoint[11]. Parmi les cinq candidats finalement en lice, il est celui ayant le plus grand nombre de soutiens de députés travaillistes et fait figure de favori du scrutin[12]. Il remporte l'élection du , tenue simultanément avec l'élection de Jeremy Corbyn comme chef du parti[13]. Alors que la victoire de Corbyn, figure de l'aile gauche du parti, suscite des remous parmi les députés travaillistes les plus modérés, Watson appelle à l'unité derrière le nouveau chef et rejette l'idée de prendre part à toute tentative de renversement de Corbyn[14]. Le , il rejoint le nouveau cabinet fantôme en tant que ministre fantôme pour le Bureau du Cabinet, et est nommé à la présidence du parti[15].
Le , il fait partie des 66 députés travaillistes à rompre avec la ligne de Corbyn en soutenant le gouvernement conservateur lors d'un vote parlementaire sur l'autorisation de bombardements en Syrie contre l'État islamique[16].
Comme la large majorité des députés travaillistes, il fait campagne en faveur du maintien du Royaume-Uni dans l'Union européenne lors de la campagne en vue du référendum de [17]. Après le vote, de nombreux membres du cabinet fantôme quittent leur fonction pour protester contre le leadership de Corbyn, accusé de ne pas s'être suffisamment impliqué dans la campagne en faveur du maintien dans l'Union. Lors d'une rencontre avec Corbyn le , Watson ne lui demande pas directement de démissionner, mais l'informe qu'une majorité de députés travaillistes a perdu confiance dans son leadership[18]. Le lendemain, Corbyn perd un vote de confiance au sein de son groupe parlementaire par 172 voix contre 40. Alors que l'élection d'un nouveau leader est annoncée suite au vote, Watson annonce qu'il ne sera pas candidat[19]. Corbyn remporte finalement l'élection de en battant le député Owen Smith. Watson révèlera en 2019 avoir voté pour Smith[20].
En , Watson prend position en faveur d'un second référendum sur l'appartenance du Royaume-Uni à l'Union européenne et appelle le Parti travailliste à pleinement défendre le maintien dans l'Union[23]. Cette position est rejetée fermement par le chef du parti Jeremy Corbyn[24].
Le , le président de Momentum, un mouvement pro-Corbyn, dépose une motion auprès des instances du Parti travailliste pour abolir le rôle de chef adjoint du mouvement occupé par Watson[25]. La proposition suscite une forte controverse au sein du parti, étant critiquée par les anciens leaders du mouvement Tony Blair et Ed Miliband, par des ministres du cabinet fantôme et par des responsables syndicaux. Corbyn annonce donc le lendemain que le rôle ne sera pas supprimé[26].
Le , quelques jours après l'annonce de la tenue d'élections générales anticipées le , il annonce qu'il ne briguera pas de nouveau mandat de député, un choix qu'il justifie alors par des raisons personnelles plutôt que politiques[27]. Il quitte son rôle de chef adjoint du Parti travailliste le lendemain du scrutin. Quelques semaines après les élections, il explique avoir choisi de quitter la politique en raison de "la brutalité et l'hostilité" qu'il affirme avoir vécu au sein du Parti travailliste[20].
En , le chef travailliste Jeremy Corbyn le recommande pour une pairie à vie dans le cadre de la liste des personnes honorées suite à la dissolution du Parlement. Toutefois, sa nomination est rejetée en par la commission de la Chambre des lords en raison de son rôle dans l'opération Midland[28]. En effet, Watson avait relayé plusieurs années plus tôt des accusations infondées d'abus sexuels au Parlement, participant donc à la mise en œuvre d'une vaste opération de police[29].
Il est de nouveau recommandé pour une pairie, cette fois-ci par Keir Starmer, en [30]. Il est fait Baron Watson de Wyre Forest le , et entre à la Chambre des lords.
