徳川家康が江戸に入る前はこの付近は上平川村、下平川村などの集落があり、平川という河川に粗末な門がある程度であった[1]。初代の橋が架けられたのは1614年(慶長19年)[2]。1635年(寛永12年)、枡形櫓門と番所が構築された。この櫓門と高麗門、平川橋を含めた一式を平川門といい、竹橋から侵入する敵を撃退する目的があった[1]。平川門は、当時は江戸城三の丸の正門で、徳川御三卿の田安・一橋・清水の各徳川家の登城口であった[3]。奥女中の通用門として「お局御門」[3]、死者や罪人をここから運び出したことから「不浄門」の異名を持つ[2]。