Il se présente en 2014 à la Chambre des représentants des États-Unis dans le 4edistrict du Texas. Le district, profondément républicain, s'étend des banlieues est de Dallas jusqu'à la Louisiane[3]. Il se présente face au républicain sortant Ralph Hall, qui est à 91 ans le représentant le plus âgé de l'histoire du Congrès[4]. Ralph Hall arrive en tête du premier tour de la primaire républicaine avec 45% des suffrages[3] mais John Ratcliffe remporte le second tour avec 53% des voix[4]. Sans opposant lors de l'élection générale, il est élu représentant avec 100% des suffrages[2].
Candidat à un second mandat en 2016, il remporte la primaire républicaine avec environ deux tiers des voix devant Lou Gigliotti et Ray Hall. Aucun démocrate n'étant candidat face à lui en novembre, il est assuré d'être réélu[5]. Il est facilement reconduit lors des élections de 2018, rassemblant 76% des suffrages face à la démocrate Catherine Krantz (23%) et un candidat libertarien[6].
Directeur du renseignement national
Le , Donald Trump annonce son intention de le nommer directeur du renseignement national, malgré une expérience plutôt mince en matière de sécurité nationale, qui suscite des réactions mitigées au sein du Sénat[7],[8]. Cinq jours plus tard, après que la presse a révélé qu'il avait artificiellement exagéré son expérience en matière de lutte contre le terrorisme et l'immigration illégale en tant que procureur, il annonce renoncer à cette nomination[9].
Après avoir servi dans l'équipe défendant Trump lors de sa procédure de destitution, Ratcliffe est à nouveau nommé par le président au poste de directeur du renseignement national en 2020[10]. Pendant ses auditions, il affirme qu'il se montrera indépendant à ce poste, alors que les démocrates critiquent une nomination purement politique. Le Sénat valide sa nomination le , par 49 voix républicaines contre 44 démocrates[11],[12]. Par comparaison, la nomination de son prédécesseur Dan Coats avait été approuvée par 85 voix, dont de nombreux sénateurs démocrates[11].
À ce poste, il est accusé de politisation, notamment par un rapport du Bureau du directeur national du renseignement de qui pointe son intervention dans des dossiers concernant l'élection présidentielle de 2020 et les ingérences étrangères ayant eu lieu à cette occasion[13].
Directeur de la CIA
Le , le président-élu Donald Trump annonce son intention de le nommer comme directeur de la Central Intelligence Agency dans sa seconde administration[14]. Le , le Sénat confirme sa nomination par 74 voix contre 25[15], avec le soutien notable de plusieurs élus démocrates influents. Ceux-ci souhaitent «adopter une attitude constructive» et favoriser la nomination de personnalités moins controversées au sein de l'administration Trump. Le démocrate Jim Himes considère ainsi qu'il «aurait eu sa place dans une administration républicaine traditionnelle et respectable»[13].
Le , il supervise la capture du président vénézuélien Nicolás Maduro, aux côtés de Donald Trump et du secrétaire d'ÉtatMarco Rubio[16]. Le , l'administration Trump l'envoie à Caracas pour rencontrer la successeuse de Maduro, Delcy Rodríguez, et lui «délivrer le message que les États-Unis se réjouissent à l'idée d'une relation de travail améliorée», ses services estimant que la continuité des institutions chavistes constitue, à court terme, la meilleure garantie de stabilité pour le Venezuela[17],[18].
