En 1969, son mari reprend l'entreprise familiale Capitol Wrestling. Elle y travaille comme réceptionniste et apprend beaucoup sur la propriété intellectuelle. En 1980, Vince rachète une entreprise de catch, et Linda est alors chargée de la gestion de la propriété intellectuelle de l'entreprise. En 1982, Vince rachète à son père la World Wrestling Federation[2].
Linda McMahon est membre de la direction de cette société depuis 1980 et s'investit dans les actions caritatives de la WWE. Elle épouse Vince McMahon le .
En 2005, elle est nommée au The Make-A-Wish Foundation of America National Advisory Council et reçoit le trophée de Arthur M. Sackler du Connecticut Grand Opera and Orchestra(en) pour le soutien de la WWE à ses programmes d'art. Linda McMahon est également responsable de la création des programmes éducatifs de WWE's Get R.E.A.L., ainsi que des programmes d'alphabétisation et de la campagne de WWE's SmackDown! Your Vote!.
En 2009, elle quitte le poste de directeur général de la WWE pour se présenter au Sénat des États-Unis[3] et fonder Women’s Leadership Live, une association soutenant les femmes entrepreneurs[4].
En 2009, elle travaille pendant un an à la commission pour l'éducation du Connecticut[5].
Sa fortune s'élève à un milliard de dollars en 2016[6].
Candidate pour l'autre siège de sénateur du Connecticut en 2012, elle est battue par le représentant démocrate Chris Murphy[9]. Par deux fois, elle est battue avec environ 12 points de retard sur son adversaire démocrate, après avoir dépensé au total près de 100 millions de dollars de sa fortune personnelle[10].
Une fois élu président, Donald Trump lui propose un poste dans son administration pour gérer les questions liées aux PME, à la tête de la Small Business Administration[11]. Elle est confirmée par le Sénat le par 81 voix (sur 100). Outre les sénateurs républicains, de nombreux démocrates soutiennent sa candidature, en raison de son expérience de dirigeante d'entreprise; parmi ceux-ci se trouvent ses anciens adversaires Blumenthal et Murphy[4].
En , elle annonce son départ de l'administration Trump pour rejoindre le super PACAmerica First Action, qui soutient la réélection de Trump en 2020. National Public Radio note que McMahon s'est fait remarquer pour son travail au sein de la Small Business Administration, voyageant souvent pour défendre la politique du gouvernement. Sa démission prend effet le suivant[3],[12].
En 2024, elle codirige avec Howard Lutnick l’équipe chargée de préparer la transition avec l'administration Biden, en prévision d'une éventuelle victoire de Donald Trump[13]. Le , après que Trump a remporté l'élection, il annonce vouloir la nommer secrétaire à l'Éducation dans sa seconde présidence[14].
Le , sa nomination est confirmée par le Sénat, par un vote à 51 contre 45[15].
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