Jusqu'à la sécularisation en 1803, le nord de la Basse-Franconie appartient à la principauté épiscopale de Wurtzbourg, dont le réseau routier est orienté vers la ville de Wurtzbourg. Lorsque le royaume de Bavière reprend le territoire de Wurtzbourg, les Bundesstraße actuelles 8, 19, 22 et 27 sont déjà des chaussées, mais les routes restantes sont impraticables. C'est pourquoi le gouvernement bavarois annonce la construction de nouvelles routes dans la région de Schweinfurt en 1823, y compris la B 279 actuelle. En raison de la situation budgétaire serrée dans le royaume, la route de Baunach via Trappstadt à Meiningen du côté bavarois ne peut être achevée qu'en 1839. Un an plus tard (1840), la route de la Thuringe par Römhild à Meiningen est également achevée. La section ouest de Bad Neustadt an der Saale par Bischofsheim an der Rhön à Tann est construite dès 1834.
La Reichsstraße 279, introduite en 1937, va également de Breitengüßbach à Döllbach. Après 1945, la route est entièrement sur le territoire de la zone d'occupation américaine et est rebaptisée Bundesstrasse 279 après l'établissement de la République fédérale d'Allemagne.
La B 279 se termine à l'origine à la B 27 à Döllbach, qui depuis est déclassée en Landesstraße. Au cours de cette opération, la B 279 est prolongée de quelques kilomètres jusqu'à la Bundesautobahn 66 près de Fulda.